Avances Sobre la Ecología Microbiana del Tracto Digestivo de la Tilapia y Sus Potenciales Implicaciones
Abstract
Los métodos empleados para el cultivo intensivo de peces provocan en los organismos problemas derivados del
estrés al que se someten, especialmente por las altas densidades y alimentos artificiales utilizados, lo cual afecta su
estado inmunológico propiciando una mayor proliferación de enfermedades bacterianas oportunistas. A fin de
mejorar el crecimiento y evitar o controlar dichas enfermedades se utilizan diferentes drogas incluyendo antibióticos,
contribuyendo a la aparición de cepas microbianas resistentes a esos fármacos. Como una alternativa a los
antibióticos y promotores de crecimiento se ha venido proponiendo la utilización de probióticos, microorganismos
que colonizan el tracto digestivo de animal y que tienen efectos benéficos sobre el mismo incluyendo mejoras en la
digestión, inmunidad y la resistencia a las enfermedades. Diversos estudios demuestran que la mejor opción para la
selección de microorganismos con propiedades probióticas, es su aislamiento del tracto gastrointestinal del mismo
hospedero, para lo cual es necesario en primer término conocer la flora y la ecología microbiana del intestino, a fin
de identificar, aislar y caracterizar a los microorganismos presentes y por último seleccionar aquellos que por sus
efectos benéficos puedan tener el efecto esperado. En el caso de la tilapia, se han hecho diversos estudios de los que
se desprende que su microflora, al igual que la de los demás especies de peces, está influida por los microorganismos
presentes en el agua, señalándose que de acuerdo con el tipo de sistema de cultivo, en su intestino se encuentra en
equilibrio una gran diversidad de bacterias benéficas y patógenas, cuyos géneros y especies se encuentran
directamente afectados por el medio ambiente. En el caso de este pez, se mencionan como bacterias más comunes a
los géneros Pseudomonas, Aeromonas, Enterobacteraceae, Vibrio,Citrobacter y Streptococcus. En este documento
se describen resultados de estudios realizados para definir su microflora y caracterizarla de acuerdo con su potencial
probiótico, de los cuales se seleccionaron dos cepas de bacterias acido-lácticas por su capacidad de inhibir el
crecimiento de otras bacterias estrechamente relacionadas con ellas, atribuida a su capacidad de producir ácidos
orgánicos de cadena corta, así como peróxido de hidrógeno y bacteriocinas, con los que impiden el crecimiento de
otros microorganismos. Estas bacterias se enfrentaron contra 10 cepas de bacterias patógenas de peces (Escherichia
coli, Salmonella typhi, Vibrio campbellii, Bacillus subtilis Aeromonas hydrophila, Pseudomonas
auroginosa,Staphilococcus aureus, Serrattia marcescens, Streptococcus faecalis y Klebsiella pneumoniae). La
capacidad de inhibición de las cepas seleccionadas contra los patógenos se midió por el tamaño de los halos
obtenidos. Las bacterias ácido lácticas aisladas del tracto digestivo de la tilapia inhibieron el crecimiento de la
mayoría de los patógenos con excepción de Vibrio campbelli, Escherichia coli y Serrattia mercescens. Considerando
el potencial probiótico de estas cepas, se estudió su inocuidad al inyectarse a la tilapia por vía intraperitoneal o
intramuscular, sin observarse efectos adversos mediante indicadores inmunológicos, histopatológicos y
microbiológicos. Actualmente se trabaja en la evaluación de su efecto en el crecimiento y en el sistema inmune de
tilapias alimentadas con dietas conteniendo las bacterias seleccionadas. Los resultados preliminares indican que las
tilapias que recibieron una de las dos cepas tuvieron un mayor crecimiento y mejor eficiencia alimenticia, en
comparación a peces en tratamientos con un probiótico comercial y una dieta control sin probióticos, indicando un
efecto positivo de esta cepa como posible probiótico nativo. De estos estudios se concluye que algunos de los
microorganismos presentes en la flora intestinal de la tilapia tienen un amplio potencial para ser utilizados como
probióticos en este organismo.
Downloads
References
Alderman, D. J., Smith, P., 2001. Development of draft protocols of standard reference methods for antimicrobial
agent susceptibility testing of bacteria associated with fish diseases. Aquaculture 196, 211-243.
Al-Harbi, A., Uddin, N., 2005. Bacterial diversity of tilapia (Oreochromis niloticus) cultured in brackish water in
Saudi Arabia. Aquaculture 250, 566-572.
Anderson, D. P., 1974. Immunology, Diseases of Fishes. T.F.H. Publications, 239 pp.
Andlid, T., 1995. Ecological Physiology of Yeast Colonizing the Intestine of Fish. Department of General and
Marine Microbiology, Sweden. 75pp.
Austin, B., Al Zaharani, A.M.J., 1988. The effect of antimicrobial compounds on the gastrointestinal microflora of
rainbow trout Salmo gardnieri Richardson. Journal of Fish Biology 33, 1-14.
Austin, B., Stuckey, L.F., Robertson, P.A.W., Effendi, I., Griffith, D.R.W., 1995. A probiotic strain of Vibrio
alginolyticus effective in reducing disease caused by Aeromonas salmonicida, Vibrio anguillarum and
Vibrio ordalii. Journal of Fish Diseases 18, 93-96.
Balcázar, J. L., Blas de, I., Ruíz-Zarzuela, I., Cunningham, D., Vendrell, D., Múzquiz, J.L., 2006. The roll of
probiotics in aquaculture. Veterinary Microbiology 114,173-186.
Belman, A. G. R., 1999. Efectos de inclusión de una mezcla prebiótica sobre el comportamiento productivo y la flora
bacteriana en la tilapia nilótica (Oreochromis niloticus). Tesis de licenciatura. CINVESTAV-IPN U Mérida,
Yucatán. 1-41.
Bjorn, B.B., Hornbaek, T., Jacobsen, T., Barkholt, V., Granly, A., 2003. Leuconostoc carnosum 4010 has the
potential for use as a protective culture for vacuum-packed meats: culture isolation, bacteriocin
identification, and meat application experiments. International Journal of Food Microbiology 83 (2), 171-
Bricknell, I., Dalmo, R.A., 2005. The use of immunostimulants in fish larval aquaculture. Fish &Shelfish
Immunology 19, 457-472.
Bruno, M.E C., Montville, T.J., 1993. Common mechanistic action of bacteriocins from lactic acid bacteria. Applied
Environmental Microbiology 59, 3003-3010.
Burr, G., Gatlin, D., 2005. Microbial ecology of the gastrointestinal tract of fish and the potential application of
prebiotics and probiotics in finfish aquaculture. Journal of the World Aquaculture Society 36, 425-436.
Cahill, M.M., 1990. Bacterial flora of fishes: A review. Microbial Ecology 19, 21-41.
Chang C., Liu, W., 2002. An evaluation of two probiotic bacterial strain, Enterococcus faecium SF68 and Bacillus
toyoi, for reducing Edwardsiellosis in cultured European eel, Anguilla anguilla L. Journal of Fish Diseases
, 311-315.
Chen, C.Y., Wooster, G.A., Bowser, P.L., 2004. Comparative blood chemistry and histopathology of tilapia infected
with Vibrio vulnificus or Streptococcus iniae or exposed to carbon tetrachloride, gentamicin, or copper
sulfate. Aquaculture 239, 421-443.
Directiva 96/23/CE, 1996. Medidas de control aplicables respecto de determinadas sustancias y sus residuos en los
animales vivos y sus productos. Diario Oficial No. L/25 de 23/05/1996, Comunidad Europea, Bruselas, pp
-0032.
Duwat, P., Cesselin, B., Sourice, S., Gruss, A., 2000. Lactococcus lactis, a bacterial model for stress responses and
survival. International Journal of Food Microbiology 55, 83-86.
FAO, 2004. El Estado Mundial de la Pesca y la Acuicultura. Organización de las Naciones Unidas para la
Agricultura y la Alimentación (FAO), Roma, Italia, 168 pp.
FFDCA; 21 U. S. C., 2003. Guidance No. 78: Consideration of the Human Health Impact of the Microbial Effects of
Antimicrobial New Animal Drugs Intended for Use in Food-Producing Animals. Federal Food Drug and
Cosmetic Act, USA. pp 301-392
Fitzsimmons, K., 2000. Tilapia aquaculture in Mexico. In: Costa-Pierce, B.A., Rakocy, J.E. (eds.), Tilapia
Aquaculture in the Americas, Vol. 2. The World Aquaculture Society, Baton Rouge, Louisiana, United
States, pp.171–183.
Fouz, B., Alcaide, E., Barrera, R., Amaro, C., 2002. Susceptibility of Nile tilapia (Oreochromis niloticus) to vibriosis
due to Vibrio vulnificus biotype 2 (serovar E). Aquaculture 212, 21-30.
Fredrickson, A.G., Stephanopoulos, G., 1981. Microbial competition. Science 213, 972-979.
Fuller, R., 1989. Probiotics in man and animals. Journal of Applied Bacteriology 66, 365-378.
Garriques, D., Arévalo G., 1995. An evaluation of the production and use of live bacteria isolate to manipulate the
microbial flora in the commercial production of Penaeus vannamei post larvae in Ecuador. The World
Aquaculture Society, Baton Rouge, LA United States, 53-59.
Gatesoupe, F. J., 1999. The use of probióticos in aquaculture. Aquaculture 180, 147-165.
Gildberg, A., Johansen, A., Bogald, J., 1995. Growth and survival of Atlantic salmon (Salmo salar) fry given diets
supplemented with fish protein hydrolysed and lactic acid bacteria during a challenge trial with Aeromonas
salmonicida. Aquaculture 138, 23-34.
Gildberg, A., Mikkelsen, H., 1998. Effects of supplementing the feed to Atlantic cod (Ghadus mohua) fry with lactic
acid bacteria and inmuno-stimulating peptides during a challenge trial with Vibrio angullarum. Aquaculture
, 103-113.
Gram, l., Lovold, T., Nielsen, J., Mechiorsen, J., Spanggaard, B., 2001. In vitro antagonism of the probiont
Pseudomonas fluorescenes strain AH2 against Aeromonas salmonicida does not confer protection of salmon
against furunculosis. Aquaculture 199, 1-11.
Gullian, M., Thompson, F., Rodríguez, J., 2004. Selection of probiotic bacteria and study of their immunostimulatory
effect in Penameus vannamei. Aquaculture 233, 1-14.
Henebry, M.S., Gorden, R.W., Buck, D.H., 1988. Bacterial population in the gut of silver carp (Hypophthalmichthys
molitrix). The Progressive Fish-Culturist 50, 86-92.
Irianto, A., Austin, B., 2002. Use of probiotics to control furunculosis in rainbow trout, Oncorhynchus mykiss
(Walbaum). Journal of Fish Diseases 25, 333-342.
Isolauri, E., Sütas, Y., Kankaanpää, P., Arvilommi, H., Salminen, S., 2001. Probiotics: Effects on immunity.
American Journal of Clinical Nutrition 73 (suppl), 444S-450S.
Klaenhammer, T.R. 1988. Bacteriocins of lactic acid bacteria. Biochemist 70, 337-349.
Klaenhammer T.R., Kullen, M.J., 1999. Selection and design of probiotics. International Journal of Food
Microbiology 50, 45-57.
Kao, C.T., Frazier, W.C., 1996. Effect of lactic acid bacteria on growth of Staphylococcus aureus. Applied
Microbiology 14, 251-255.
Lara–Flores, M., Olvera-Novoa, M.A., Guzmán-Méndez, B.E., López-Madrid, W., 2002. Use of the bactéria
Streptococcus faecium and Lactobacillus acidophilus, and the yeast Saccharomyces cerevisiae as growth
promoters in Nile tilapia (Oreochromis niloticus). Aquaculture 216, 193-201.
Lara–Flores, M., 2003. Aislamiento e identificación de microorganismos nativos del tracto intestinal de tilapia
nilótica (Oreochromis niloticus) con potencial probióticos. Tesis de doctorado. Centro de Investigación y
Estudios Avanzados del IPN Unidad Mérida. México, 135 pp.
Lategan, M., Torpy, J.F.R., Gibson, L.F., 2004. Control of saprolegniosis in the eel Anguila australis Richardson, by
Aeromonas media strain A199. Aquaculture 240, 19-27.
Lea Mayer, B.R., Walsh, M.A., Brock, J.A., Fujioka, R.S., 1997. Cold sress-induced changes in the aerobic
heterothropic gastrointestinal tract bacteria flora of red hybrid tilapia. Journal of Fish Biology, 770-780.
Mac Millan, J.R., Santucci, T., 1990. Seasonal trends in intestinal bacterial flora of farm-raise channel catfish.
Journal of Aquatic Animal Health 2, 217-222.
Makridis, P., Martins, S., Tsalavouta, M., Catalão Dionisio, L., Kotoulas, G., Magoulas, A., Dinis, M.T., 2005.
Antimicrobial activity in bacteria isolated from Senegalese sole, Solea senegalensis, fed with natural prey.
Aquaculture Research 36, 1619-1627.
Midolo, P.D., Lambert, J.R., Hull, R., Luo, F., Grayson, M.L., 1995. In vitro inhibition of Heliobacter pylori NCTC
by organic acids and lactic acids bacteria. Journal of Applied Bacteriology 79, 475-479.
Naidu, A.S., Bidlack, W.R., Clemens, R.A., 1999. Probiotic spectra of lactic acid bacteria (LAB). Critical Reviews
in Food Science and Nutrition 38, 13-126.
Netherwood, T.H., Gilbert, J., Parker, D.S., O`Donnell, G., 1999. Probiotics shown to change bacterial community
structure in avian gastrointestinal tract. Applied and Environmental Microbiology 65, 5134-5138.
Nikoskelainen, S., Ouwehand, A., Salminen, S., Bylund, G., 2001. Protection of rainbow trout (Oncorhhynchus
mykiss) from furunculosis by Lactobacillus rahmnosus. Aquaculture 198, 229 – 236.
Nikoskelainen, S, Ouwehand, A.C., Bylund, G., Salminen, S., Lillius, E., 2003. Immune enhancement in rainbow
trot (Oncorhynchus mykiss) by potential probiotic bacteria (Lactobacillus rhamnosus). Fish and Shellfish
Immunology 15, 443-452.
NOM EM-006-PESC-2004. Norma Oficial Mexicana de Emergencia que Establece los Requisitos de Sanidad
Acuícola para la Producción de Crustáceos Acuáticos Vivos, Muertos, sus Productos y Subproductos, así
como para su Introducción a los Estados Unidos Mexicanos . Diario Oficial de la Federación, tercera
sección, México.
O’Sullivan, M.G., Thorton, G., O’Sullivan, G., Collins, J.K., 1992. Probiotic bacteria: Myth or reality? Trends of
Food Scientist Technology 309-314.
Pal, D., Gupta, C.D., 1992. Microbial pollution in water and its effect on fish. Journal of Aquatic Animal Health 4,
-39.
Panigrahi, A., Kiron, V., Puangkaew, J., Kobayashi, T., Satho, S., Sugita, S., 2005. The viability of probiotic bacteria
as a factor influencing the immune response in rainbow trout (Onchorynchus mykiss). Aquaculture 243,
-254.
Park, S. C., Shimamura, I., Fukunaga, M., Mori, K., Nakai, T., 2000. Isolation of bacteriophages specific to a fish
pathogen, Pseudomonas plecoglossida, as a candidate for disease control. Applied and Environmental
Microbiology, 66, 1416-1422.
Poot-Poot, W. A., 2001. Aislamiento e identificación de bacterias ácido lácticas del tracto intestinal de tilapia nilótica
(Oreochromis niloticus) bajo condiciones de cultivo. Tesis de Licenciatura, Centro de Investigación y
Estudios Avanzados del IPN Unidad Mérida. México, 46 pp.
Ringo, E., Gatesoupe, F.J., 1998. Lactic acid bacteria in fish: a review. Aquaculture 160, 177-203.
Ringo, E., Storm, E., 1994. Microflora of Artic charr, Salvelinus alpinus (l.): gastrointestinal microflora of freeliving
fish and effect of diet and salinity on intestinal microflora. Aquaculture and Fisheries Management
, 623-629.
Ringo, E., Olsen, R. E., 2003. Electron microscopy of the intestinal microflora of fish. Aquaculture 227, 395-415.
Robertson, P.A.W., Dowd, C.O., Burrells, C., Williams, P., Austin, B., 2000. Use of Carnobacterium sp. as a
probiotic for Atlantic salmon (Salmo salar L.) and rainbow trout (Oncorhynchus mykiss, Walbaum).
Aquaculture 185, 235-243.
Sakata,T., Sugita, H., Mitsuoka, T., Kakimoto, D., Kadota, H., 1980. Isolation and distribution of obligate anaerobic
bacteria from the intestines of the freshwater fish. Bulletin of the Japanese Society of Scientific Fisheries
, 1249-1255.
Sakata, T., Kakimoto, D., 1984. Dominant bacteria of the aerobic microflora in tilapia intestine. Bulletin of the
Japanese Society of Scientific Fisheries 50, 489-493.
Sakata, T., Kojima, T., Fujieda, M., Takahashi, M., Michibata, T., 2003. Influences of probiotic bacteria on organic
acid production by pig caecal bacteria in vitro. Proceeding of Nutrition Society 62, 73-80.
Salinas, I., Cuesta, A., Ángeles-Esteban, M., Meseguer, J., 2005. Dietary administration of Lactobacillus delbruekii
and Bacillus subtilis, single or combined on gilthead sea bream cellular innate immune responses. Fish and
Shellfish Immunology 19, 67-77.
Sklan, D., Prag, T., Lupatsch, I., 2004. Structure and function of the small intestine of the tilapia Oreochromis
niloticus x Oreochromis aureus (Teleostei, Cichlidae). Aquaculture Research 35, 350-357.
Smith, B. J., Smith, S. A., Tengjaroenkul, B., Lawrence, T. A., 2000. Gross morphology of the adult intestinal tract
of the tilapian fish Oreochromis niloticus L. Cells Tissues Organs 166, 294-303.
Spanggaard, B., Huber, I., Nielsen, J., Sick, E.B., Pipper, C.B., Martinussen A., Slierendrech, W. J., Gram, L., 2001.
The probiotic potential against vibrosis indigenous microflora of rainbow trout. Environmental
Microbiology 3(12), 755-765.
Stoskopf, M.K., 1993. Fish Medicine. W.B. Saunders Company. U.S.A. 882 pp.
Sugita, H., Tsunohara, M., Ohkoshi, T., Deguchi, Y., 1988. The establishment of an intestinal microflora in
developing Goldfish (Carassius auratus) of culture ponds. Microbial Ecology 15, 333-334.
Sugita, H., Matsuo, N., Hirose, Y., Iwato, M., Deguchi, Y.1997. Vibrio sp. strain NM 10 isolated from the intestine
of a Japanese coastal fish has an inhibitory effect against Pasteurella piscida. Applied and Environmental
Microbiology 63, 4986-4989.
Sullivan, D.J.O., 2001. Screening of intestinal microflora for effective probiotic bacteria. Journal of Agriculture Food
Chemistry 49, 1751 -1760.
Suzuki, K., Kodama, Y., Mitsuoka, T., 1989. Stress and intestinal flora: a review. Bulletin of the Japanese Society of
Scientific Fisheries 8, 23-38.
Swann, M.M., 1969. Joint Committee of the use of antibiotics in animal husbandry and veterinary medicine.
H.S.M.S.O., London, U.K.
Tannock, G.W., 1997.Modification of the normal microbiota by diet, stress, antimicrobial agents and probiotics. In:
Mackie, R.I., White, B.A., Isaacson, R.E. (eds.), Gastrointestinal Microbiology, Vol. 2, Gastrointestinal
Microbes and Host Interactions. Chapman and Hall, International Thomson Publishing, New York, pp. 434-
Tovar, D., Zambonino, J., Cahu, C., Gatesoupe, J., Vázquez-Juárez, R., Lesel, R., 2002. Effect of yeast incorporation
in compound diet on digestive enzyme activity in sea bass (Disebtrarchus labrax) larvae. Aquaculture 204,
-123.
Uma, A.J., Abraham, M.J., Prince, J., Sundararaj, V., 1999. Effect of probiotic feed supplement on performance and
disease resistance of Indian white shrimp Penaeus indicus H. Milne Edwards. Journal of Aquaculture of the
Tropics 14(2), 159-164.
Vandenbergh, P., 1993. Lactic acid bacteria, their metabolic products, and interference with microbial growth. FEMS
Microbiological Review 2, 221 -238.
Vázquez, J. A., González, M.P., Murado, M. A., 2005. Effects of lactic acid bacteria cultures on pathogenic
microbiota from fish. Aquaculture 245, 149-161.
Verschuere, L., Rombaut, G., Sorgeloos, P., Verstraete, W., 2000. Probiotic bacteria as biological control agents in
aquaculture. Microbiology and Molecular Biology Review 64, 655-671.
Whitman, A. K., MacNair, N.G., 2004. Finfish and shellfish bacteriology manual, techniques and procedures.
Blackwell Publishing Company, USA, 258 pp.